Он родился 3 января 1892 года в Блумфонтейне, в Оранжевой Республике, ныне ЮАР. Его отец Артур Толкин был управляющим банком и переехал в Южную Африку вместе с женой Мейбл из-за продвижения по службе. После смерти отца в 1896 году мать вернулась с детьми в Англию и поселилась в Сэрхоуле недалеко от Бирмингема. В 1904 году он и его младший брат Хилари остались под опекой католического священника Фрэнсиса Моргана.
С ранних лет автора увлекали языки. Он самостоятельно изучал древнеисландский, читал немецкие книги по филологии, затем занимался староанглийским, древнегерманским, древнефинским, исландским и готским языками, обращаясь к сказкам и легендам этих традиций. В 1910-1911 годах он учился в школе короля Эдварда в Бирмингеме, а в 1911 году поступил в Экзетер-колледж Оксфордского университета.
В 1913 году он опубликовал первое стихотворение в студенческом журнале Stapeldon Magazine, а в 1915 году окончил Оксфорд со степенью бакалавра. В том же году автор завершил курсы радистов-связистов и был зачислен младшим лейтенантом в полк ланкаширских стрелков. Во время Первой мировой войны он служил на фронте, участвовал в битве на Сомме в 1916 году и переболел сыпным тифом.
Как писатель он создал сказочно-фантастические приключения о хоббитах, Кольце, его хранителях и большом пути «туда и обратно». Автора считают прародителем нового жанра в литературе; на придуманные им архетипы опиралось современное фэнтези.
Джон Толкин умер 2 сентября 1973 года в возрасте 81 года.